德拉戈米洛夫·艾布拉姆·米哈伊洛维奇出生于1868年，他的父亲是步兵将军米哈伊尔·伊万诺维奇·德拉戈米洛夫，母亲名为索菲亚·阿布拉莫夫娜·格里戈罗维奇。这个家庭背景为他后来的军旅生涯奠定了坚实基础，出身军人世家的他从小便浸润在军事氛围中。

1887年，德拉戈米洛夫从侍卫军官学校顺利毕业，随后迅速进入谢苗诺夫斯基近卫团，获得了少尉军衔。到了1891年8月7日，他晋升为中尉，显示出军旅生涯的稳步提升。两年后，1893年，他完成了尼古拉耶夫总参谋部学院第一级的学业，凭借优异的成绩荣获一枚小银质奖章。

同年5月20日，德拉戈米洛夫被提升为近卫军上尉，军衔的晋升体现了他在军中日益增长的影响力和能力。此后，他继续在高加索军区服役。1893年11月起，他任职于高加索哥萨克第二师总部，担任高级副官。到了1895年8月，他又被指派为执行特殊任务的首席军官，直接在高加索军区部队指挥官的领导下工作，肩负重要职责。

为了精进骑兵技艺，德拉戈米洛夫于1895年10月至1896年8月被借调至军官骑兵学校接受专业训练。紧接着，从1896年11月至1897年11月，他在下诺夫哥罗德第44龙骑兵团担任中队高级指挥官。此后，他历任多个参谋岗位，积累了丰富的指挥与参谋经验。

1898年12月6日，德拉戈米洛夫晋升为中校；随后在1902年12月6日升任上校。1902年12月至1903年2月期间，他担任骑兵第7师参谋长，随后转任骑兵第10师参谋长。到了1912年5月至8月，他被任命为科夫诺要塞参谋长。同年5月21日，他因卓越功绩被晋升为少将。

1912年11月27日起，德拉戈米洛夫担任第2独立骑兵旅旅长，率领该旅参加第一次世界大战。1914年8月16日，他晋升为中将。年底的12月12日，他接任第16骑兵师师长，该师正是从第2独立骑兵旅基础上组建而成。1915年4月6日，他被任命为第9军军长，隶属于第3集团军。

1915年4月19日，德拉戈米洛夫指挥的阵地遭受了数量远超己方的敌军猛烈攻击。尽管敌军占据明显优势，他仍成功击退对方的进攻，并坚守住阵地，不过军团也付出了沉重的代价。5月19日至21日的洛布切夫斯基战役中，他指挥的部队取得决定性胜利，俘获敌军7000余人及6门火炮。随后在斯特里帕战役中，虽然突破未果，他还曾一度临时指挥谢尔巴乔夫将军麾下第七集团军的骑兵部队。

1916年8月14日起，德拉戈米洛夫开始担任北方方面军第5军军长。同年8月，他晋升为骑兵上将。根据1917年的战役计划，他指挥的军队规模扩展至14个师，负责从德文斯克到斯文茨亚尼地区的主攻任务。1917年4月29日，德拉戈米洛夫被任命为北方方面军总司令。

1917年5月4日，德拉戈米洛夫在冬宫召开的会议上，针对《军事人员权利宣言》发表了尖锐批评。不久后，于6月1日被解除职务，并随后接受苏联军队的调遣。年底，他前往顿河军区，加入反对布尔什维克的白军阵营。

在白军运动中，德拉戈米洛夫担任特别会议第二副主席及志愿军最高领袖助理，并于1918年10月至1919年9月任特别会议主席。1919年夏，他在巴黎参与与高尔察克海军上将政府及协约国政府的谈判，旨在争取对俄罗斯南部的援助。1919年9月至12月，他出任基辅地区军队司令。

1920年1月2日起，德拉戈米洛夫受命服从AFSR（俄罗斯南部武装部队）总司令指挥。3月，他出任军事委员会主席，该委员会依照最高统帅邓尼金将军的指示成立，负责选举继任者。1920年9月4日，他被任命为神奇工作者圣尼古拉勋章委员会主席。1920年至1924年期间，他在俄罗斯陆军总司令弗兰格尔男爵麾下担任将军职务。

白军战败后，德拉戈米洛夫开始了流亡海外的生活。他先从克里米亚的塞瓦斯托波尔撤退到君士坦丁堡，随后辗转塞尔维亚，最终于1931年定居法国。1924年至1939年间，他积极参与俄罗斯全军联盟（EMRO）的各项活动。1934年，他从塞尔维亚迁往奥地利。

在第二次世界大战期间，德拉戈米洛夫支持苏联安德烈·安德烈耶维奇·弗拉索夫将军领导的运动——这位将军在卫国战争中倒向了纳粹德国阵营。1945年初，德拉戈米洛夫被任命为俄罗斯解放军总部的预备役军人。1955年，他在巴黎附近的加尼去世，遗体安葬于圣热尼耶夫德布瓦公墓，结束了其波澜壮阔的一生。